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Su gran oportunidad, el rol que cambió para siempre su vida, llegó unos años después, en 1941, con la película La sospecha. Dirigida por Alfred Hitchcock, la cinta presentó a una recién casada aterrorizada por las dudas que le genera su marido, interpretado por Cary Grant. El papel de Fontaine como Lina McLaidlaw le valió un premio Óscar como mejor actriz. Tenía 24 años y, para ese momento, era la ganadora más joven de ese reconocimiento.
La sospecha fue, quizá, la cima de una carrera hacia el estrellato que también comenzó de la mano de Hitchcock, quien la incluyó en el casting de Rebecca, cinta protagonizada por Fontaine junto con Lawrence Olivier y Judith Anderson; los tres recibieron nominaciones en los Óscar por sus papeles en esta cinta (producida por David O. Selznick). Fontaine interpretó en esta ocasión a la segunda esposa de un magnate británico, quien vive en una mansión en la que aún parece habitar la presencia de Rebecca, la primera mujer del millonario.
Además de Rebecca, Fontaine también fue nominada a un Óscar por su papel en La ninfa constante (1943), cinta en la que actuó con Charles Boyer.
Antes de convertirse en estrella de cine, Fontaine vivió y estudió en Japón (en donde residía su padre) durante dos años antes de regresar a Los Ángeles para convertirse en actriz, oficio que también ejerció su hermana, Olivia de Havilland, quien llegó a ser nominada para el Óscar a mejor actriz en 1942, año en el que Fontaine se llevó el galardón por La sospecha.
Después de una larga carrera, que incluyó presentaciones en Broadway y en diferentes teatros, Fontaine murió en su casa en California. Tenía 96 años.